El incremento antropogénico en la concentración de los gases de efecto invernadero está conduciendo al calentamiento de la superficie de la tierra y a otros cambios climáticos (IPCC, 2018, 2022). Existe evidencia que particularmente los cambios en la temperatura están generando diferentes efectos en los hábitats en todo el planeta (Root et al., 2003, Thomas et al., 2004; Chen et al., 2011). Especialmente en los Andes tropicales, la intensidad en el uso de la tierra incluye la tala de bosques primarios (Ruiz et al., 2008), que ha incidido en la alteración del clima regional (Ferwerda, 1987; Azócar & Fariñas, 2003; Molau, 2004; Rangel-Ch., 2004). La pérdida y degradación de la cobertura gruesa del bosque a partir de la deforestación disminuyen la capacidad de secuestración de CO₂ y contribuyen con el aumento de las emisiones de gases invernadero (Herzog et al., 2011; NYFD Assessment Partners, 2019). Tales eventos, aunque regionales, afectan sensiblemente el clima a escala global (IPCC, 2014). Esto trae como consecuencia, la modificación de la distribución de las especies y la eventual pérdida de biodiversidad por desaparición de hábitats (García-Mora, 2004; Cuesta-Camacho, 2007; Urrutia & Vuille, 2009; Marengo et al., 2009; Chacón-Moreno et al., 2021).

Escenarios de aumento global de las temperaturas medias predicen 2,6-4,8°C para finales de siglo (Stocker et al., 2013; IPCC, 2018). Otros estudios más recientes, revelan escenarios con incrementos de temperaturas que podrían alcanzar los 6,5-7°C para esa fecha de no tomarse medidas contundentes para detener la emisión de gases de efecto invernadero (IPCC, 2022). Una evidencia amplia documenta un incremento de la temperatura del aire en la región andina tropical para los últimos 80 años (0,11°C por década), la cual se ha intensificado en los últimos 45 años (0,34°C por década), con una tendencia al aumento (Vuille & Bradley, 2000; Herzog et al., 2011; IPCC, 2018). No obstante, un aumento de tan solo 1,5°C de las temperaturas medias (IPCC, 2018), supone una afectación significativa de los hábitats naturales para las especies en los Andes (Herzog et al., 2011). De tal manera, considerando el descenso adiabático actual del área, de −0.55ºC por cada 100 m de elevación (Sarmiento, 1986; Marcano et al., 2003, 2010; Rada et al., 2019) y un aumento conservador de la temperatura global entre 2-4°C, la migración vertical ascendente de los pisos altitudinales en los Andes venezolanos sería estimada entre unos 300 a 700 m en dicho escenario futuro. Las consecuencias para la biota de las montañas andinas podrían ser catastróficas, debido a la dificultad de soportar tasas de cambio tan elevadas y a la desaparición y/o fragmentación del hábitat de especies adaptadas principalmente a los ecosistemas de bosques nublados (Foster, 2001; Herzog et al., 2011; Rada et al., 2019; Chacón-Moreno et al., 2021).

Estudios previos muestran que los líquenes se encuentran entre los organismos más sensibles a los cambios en el clima, presentado una gran especificidad a condiciones microclimáticas (Aptroot & Herk, 2002; Ellis, 2013, 2019; Branquinho et al., 2015; Chuquimarca et al., 2019). Esta sensibilidad es mayor en el caso del fotobionte que el micobionte (Aptroot & Herk, 2007) y particularmente en cianolíquenes que en líquenes con algas verdes (Rubio-Salcedo et al., 2017). Las variaciones de humedad y temperatura que experimentan los líquenes afectan sensiblemente su tasa de crecimiento, debido a sus limitaciones en regular el contenido de agua (Pisani et al., 2007; Monge-Nájera, 2019). Además, dichas variaciones condicionan el rendimiento metabólico fotosintético y su tasa respiratoria (Lange et al., 1986; Green et al., 2011).

Los Andes de Venezuela presentan una diversidad biológica alta en lo que a especies de líquenes se refiere. Las exploraciones y estudios liquenológicos efectuados hasta la fecha en esta región, reconocen cifras cercanas a los 160 géneros y 800 especies distribuidas entre los 200-4985 m de elevación (Vareschi, 1973; López-Figueiras, 1986; Marcano, 1994, 2003, 2021a , b , 2022; Marcano & Morales, 1994a , b ; Marcano et al., 1995, 1996, 1997, 2021; Neuwirth, 2007, 2008; Kalb & Aptroot, 2018; Marcano & Castillo, 2020). De esta cifra, 65 géneros (40%) y 300 especies (37,5%) fueron reportados para el suroeste de los Andes venezolanos en el estado de Táchira, mientras 13 especies (1,75%) se conocen solo de esta región. Marcano y Castillo (2020) registraron un total de 104 especies y 40 géneros de líquenes en los sectores conocidos como Páramos de El Batallón y La Negra, al suroeste de los Andes venezolanos. No obstante, existen muchas zonas las cuales han sido alteradas en tiempos recientes debido a la extensión de la frontera agrícola y extracción de recursos forestales (Moncada et al., 2013; Smith et al., 2014; Llambí & Rada, 2019). Este hecho hace suponer una destrucción de los hábitats de muchas especies epífitas y terrícolas y una reducción de sus poblaciones, a parte del daño infringido por el efecto amenazador ocasionado por el calentamiento global (Allen & Lendemer, 2016). Por tanto, resulta de importancia el inventario de las especies en distintos pisos altitudinales y la evaluación de los cambios potenciales de sus hábitats (Lenoir & Svenning, 2015; Chacón-Moreno et al., 2021; Llambí et al., 2021), como consecuencia de los cambios de temperatura previstos en el presente siglo (IPCC, 2018, 2022).

El propósito del presente trabajo es lograr una estimación sobre la magnitud potencial de la desaparición local de especies de líquenes por pérdida de hábitat debido al calentamiento previsto para finales del presente siglo (IPCC, 2018, 2022) en una zona de los Andes venezolanos, correspondiente al Parque Nacional General Juan Pablo Peñaloza. Para tal fin, se realizaron muestreos detallados durante los años 2015 y 2016, a fin de reconocer las diferencias en la distribución altitudinal de taxones en distintos sectores representativos de todo el Parque, entre los 2100-3660 m (bosque montano–páramo andino). A partir de estos datos, se realizó un análisis del rango de desplazamiento de los hábitats y se determinaron los riesgos de extinción local de los taxones que los ocupan teniendo en cuenta la migración ascendente de las condiciones ambientales.

A partir de las técnicas de muestreo aplicadas, se logró un inventario satisfactorio con valores de riqueza superiores al 90% de las especies estimadas por estimadores no paramétricos; los valores esperados fueron muy próximos a la riqueza observada en el área de estudio. La proporción de especies representadas por una sola muestra y dos muestras (“únicas” y “duplicadas”) (L = 8,65% y M = 13,46%), así como también de “singletones” y “doubletones” (especies que están representadas solamente por un “único” individuo o “dos” individuos en una sola muestra) (a = 2,88% y b = 4,81%) (Tabla 2), coinciden con la diversidad neotropical de líquenes, caracterizada por presentar un alto número de especies, las cuales en su mayoría exhiben altas densidades poblacionales, no obstante algunas de ellas son raras (Wolf, 1993a , b ; Sipman, 1995, 2012).

En los Andes tropicales y en especial en los Andes de Venezuela, la alta diversidad existente se ve afectada por una reducción drástica de las poblaciones de macrolíquenes impuesta por la alteración antrópica de los bosques y el páramo. Esta afectación se aprecia en la colonización de nuevas tierras para el desarrollo urbanístico, construcción de carreteras y el incremento de la sabanización para la agricultura y minería con el uso de herbicidas (p. ej. organofosforados, organoclorados, carbamatos; Flores-García et al., 2011), los cuales disminuyen la humedad y elevan la temperatura regional (Canziani & Díaz, 1998; Azócar & Fariñas, 2003; Rangel-Ch., 2000, 2004; Josse et al., 2009). Con la alteración de los sustratos en general muchas especies raras y vulnerables de líquenes, al igual que otras especies asociadas correspondientes a musgos, hepáticas, helechos y algas, son las primeras en desaparecer (Aguirre & Rangel-Ch., 2007; Churchill, 2011). La selección específica de los sustratos es un factor importante para la supervivencia del liquen, que determina la riqueza, abundancia y distribución de las especies en una particular zona de vida (Sipman & Harris, 1989; Wolf, 1993a , b ; McCune et al., 1997, Marcano, 2003; Cáceres et al., 2007; Soto-Medina et al., 2012; Sipman, 2012; Armstrong, 2013).

Como consecuencia de inventarios realizados a finales del siglo pasado, se demostró la existencia de una relación entre la diversidad de líquenes y la elevación en los Andes Venezolanos, con una mayor diversidad ubicada entre los 2000-3000 metros (bosque montano), la cual disminuye entre los 3000-4980 metros (páramo), lo mismo que por debajo de los 800 metros (López-Figueiras, 1986; Marcano, 1994, 2003; Marcano et al., 1996, 2010). Estos resultados fueron similares a los reportados por Wolf (1993a , b ) y Sipman (1995, 2012) en Colombia, donde una más alta diversidad liquénica se aprecia en los bosques montanos en comparación con el páramo. Sorpresivamente en el caso del Parque Nacional General Juan Pablo Peñaloza se observó lo contrario. Como se registró anteriormente en esta localidad (Marcano & Castillo, 2020), las especies creciendo en sustratos corticícolas fueron prevalecientes en la zona de páramo (40,4%.), mientras en el bosque montano se observó una menor cantidad (22,1%). En el páramo, las especies que crecieron en los sustratos humícola, muscícola y saxícola, también presentaron una mayor frecuencia que en el bosque montano. El número de especies terrícolas fue ligeramente mayor en el páramo con respecto al bosque montano (Marcano & Castillo, 2020).

Curiosamente, a pesar de registrarse los mayores niveles de humedad y precipitación en el bosque montano, la mayor concentración de taxones se halló en el páramo (Tabla 1). Es probable que tanto la mayor diversidad de especies como el mayor número de epífitas halladas en la zona de páramo en comparación con el bosque montano (Marcano & Castillo, 2020), sean una consecuencia del desplazamiento ascendente de las especies en procura de garantizarse condiciones ambientales óptimas para su crecimiento (Pisani et al., 2007; Chen et al., 2011; Rubio-Salcedo et al., 2017). El aumento de la presión antrópica directa, descrita anteriormente, que ha experimentado y continúa experimentando el bosque montano durante las últimas décadas, ha alterado el microclima y disminuido significativamente los forófitos y los humedales en esta región (Moncada et al., 2013; Chacón-Moreno et al., 2021).

Los resultados obtenidos a partir del análisis del riesgo de pérdida local de hábitat por desplazamiento altitudinal, sugieren la vulnerabilidad de las especies de líquenes ante los cambios de temperatura que puedan modificar localmente sus respectivos hábitats, especialmente en latitudes entre los 7-8° N. Un incremento de tan solo 2°C previsto en el presente siglo (IPCC, 2018, 2022), podría dar lugar a la desaparición local del 81,73% de las especies y del 64,10% de los géneros de líquenes, los cuales presentan una distribución altitudinal y hábitats con diferencias de temperatura <2°C. Entre los géneros más sensibles a estos cambios se encuentran: Alectoria, Baeomyces, Bulbothrix, Bunodophoron, Dibaeis, Flavoparmelia, Lepraria, Oropogon, Phyllobaeis, Pseudocyphellaria, Remototrachyna, Tephromela, Thamnolia y Umbilicaria, los cuales perderían su hábitat local con alteraciones incluso ≤1°C (Tabla 2). Particularmente, Alectoria, Baeomyces, Bunodophoron, Dibaeis, Lepraria, Oropogon, Phyllobaeis, Thamnolia y Umbilicaria están restringidos en el norte de Suramérica a la zona de páramo (Vries & Sipman, 1984; Sipman & Topham; 1992; Marcano, 1994; Marcano & Morales, 1994a , b ; Marcano et al., 1997; Sipman et al., 2008; Sipman, 2011, 2012; Soto-Medina et al., 2018; Marcano & Castillo, 2020). Al considerar un aumento de 4°C, los resultados son alarmantes: el 92,3% de las especies y el 87,17% de los géneros perderían su hábitat o tendrían el riesgo de desaparecer localmente o incluso en toda la región andina. Suponiendo un incremento de 2°C a fin de siglo (IPCC, 2018, 2022), los taxones requerirían un desplazamiento ascendente de alrededor de 363 m, mientras si se escoge un incremento de 4°C, el desplazamiento sería superior a los 727 m. En ambos escenarios un riesgo de desaparición masiva de taxones habría de ser esperado, debido a los límites de la elevación montañosa establecidos cerca de los 3700 m s. n. m. y su aislamiento geográfico (Fig. 2).

A nivel global, una de las posibles consecuencias del incremento de la temperatura es la pérdida generalizada de la biodiversidad (Pimm et al., 1995; Woodruff, 2001; McCarthy et al., 2001; Summers et al., 2012; Bellard et al., 2012). En las zonas montañosas, parte de la diversidad de líquenes se perdería por desaparición del hábitat favorable para las distintas especies, debido a la migración teórica ascendente de las especies con el fin de procurar su hábitat óptimo, lo cual habría de afectar su viabilidad (Rangel-Ch., 2000; Dirnböck et al., 2003; Körner, 2004; Rull et al., 2005; Aguirre & Rangel-Ch., 2007; Chen et al., 2011; Allen & Lendemer, 2016). Los bosques nublados andinos presentan una humedad entre el 80-90%. La vulnerabilidad de estos ecosistemas se relaciona con su dependencia a niveles de nubes bajas, las cuales serían alteradas con el cambio climático (Foster, 2001; Ruiz et al., 2008, 2009; Ataroff & García-Núñez, 2013). El desplazamiento conforme a la altura de estas nubosidades y la reducción de la precipitación horizontal, podrían conducir a una humedad disminuida en el bosque (<80%). El incremento de humedad en el páramo podría ser aprovechado por las especies allí existentes. No obstante, cambios en los valores de humedad en el bosque traerían consecuencias severas para diversas especies epifitas de líquenes y el resto de las comunidades vegetales y animales que los bosques nublados sostienen (Root et al., 2003; Herzog et al., 2011; Ataroff & García-Núñez, 2013). Estas condiciones podrían introducir adicionalmente una presión competitiva por parte de aquellas especies invasoras de carácter secundario procedentes de pisos altitudinales inferiores (Clubbe, 1996).

El efecto fisiológico de las diferencias altitudinales de la irradiancia global efectiva UV (150 J m^-2 por cada 100 m) y de la radiación UVB efectiva (18 mW m^-2 por cada 100 m) sería otro problema encontrado en los desplazamientos ascendentes que podría infringir daños celulares en ambos simbiontes (Rundel, 1978; Bjerke et al., 2002; Marcano et al., 2010). El efecto de esta radiación podría ser mayor en las células de algunos taxones carentes de sustancias UV-escudantes, como por ejemplo, Lobariella, Peltigera, Sticta y Leptogium. Sin embargo, la producción de sustancias UV escudantes (p. ej. policétidos, antraquinonas, dibenzofuranos) en taxones de líquenes con mayor tolerancia al desplazamiento de su hábitat, como Hypotrachyna, Ramalina y Usnea, podría proteger a ambos simbiontes del efecto de dichas radiaciones a mayores alturas (Marcano et al., 2010, 2021). De igual manera, la más alta densidad de vapor de agua prevista a mayores alturas con el desplazamiento ascendente de la nubosidad (Foster, 2001), podría atenuar el efecto nocivo de la irradiancia UV global efectiva sobre las especies desplazadas más vulnerables. No obstante, alguna evidencia sugiere una disminución en la nubosidad en general en el norte de los Andes, una situación que conduciría a una mayor irradiancia UV global efectiva y a más horas de exposición solar (Ruiz et al., 2008, 2009).

Aunque la reducción o desaparición de los hábitats advertida en el presente trabajo es “local”, ciertamente podría extenderse a todo el norte de los Andes debido al carácter de “isla” de esta región biogeográfica, lo cual afectaría y comprometería la extensión de su distribución y supervivencia de sus poblaciones de líquenes debido a las dificultades encontradas para su migración. Lo apreciamos, por ejemplo, cuando los taxones registrados en el Parque Nacional General Juan Pablo Peñaloza están restringidos o alcanzan su principal distribución en la región de los Andes venezolanos y de Colombia (p. ej. Coccocarpia culatensis, Hypotrachyna lopezii, Lepraria arbuscula var. arbuscula, Stereocaulon novogranatense, Sticta limbata, Umbilicaria calvescens, Usnea bogotensis) o en los casos de endemismo (Bunodophoron portachuelense V. Marcano & L. Castillo; Mycobank MB 837878) (Sipman et al., 2008; Neuwirth, 2008; Moncada, 2012; Sipman, 2011, 2012; Marcano & Castillo, 2020). La reducción de la distribución o pérdida local del hábitat de los macrolíquenes con cianobacterias como fotobionte (Leptogium, Peltigera, Scytinium, Sticta), puede conducir a pérdidas importantes de biomasa en grandes extensiones de superficie en los bosques donde ellos crecen, afectando por tanto el ciclo de nutrientes, la provisión de alimentos, el hábitat de muchos animales (Edman et al., 2008; Ellis, 2012) y la captura neta de carbón (8-10 g C m⁻² yr⁻¹) (Porada et al., 2013), con consecuencias para los forófitos y el resto de las poblaciones de líquenes.

Los riesgos de desaparición de especies por el calentamiento global son mayores en las regiones tropicales que en el subtrópico o Europa. Esta afirmación está basada en estudios a largo plazo los cuales han mostrado que los líquenes de las regiones templadas-calientes europeas o del mediterráneo han incrementado sus rangos de distribución, mientras aquellas especies adaptadas a ambientes específicos fríos o húmedos han disminuido o desaparecido (Herk et al., 2002; Rubio-Salcedo et al., 2017). De allí que los modelos predictivos basados en el reconocimiento del comportamiento de especies expuestas a cambios estacionales podrían desestimar los verdaderos riesgos de desaparición de los hábitats a los que están expuestas las especies de las altas montañas tropicales.

Aunque estos estudios no son conclusivos, facilitan un modelo de entendimiento adecuado sobre la vulnerabilidad y susceptibilidad de los taxones liquénicos en los ambientes tropicales frente a las consecuencias del incremento de temperatura. De igual modo, sirve de referencia para otras regiones en los Andes tropicales, en vista a que el calentamiento con sus efectos sobre las especies del área de estudio no solo tiene un origen local sino global. De allí que el presente estudio constituye una advertencia sobre las graves consecuencias de este fenómeno en la biota liquénica de toda la región andina tropical, como también para el resto de las especies de otros grupos biológicos que allí alcancen su principal distribución.

Debido a las alteraciones que ocasiona el aumento de temperatura en la diversidad de los líquenes de los bosques y páramos del Parque Nacional Juan Pablo Peñaloza como del resto de los Andes venezolanos y los problemas en materia de conservación que surgen de ello, constituye una urgencia adoptar medidas drásticas que aseguren la conservación de su diversidad, incluyendo todos los tipos de vegetación o hábitats. Entre ellas pudieran sugerirse: (1), la eliminación gradual de áreas sometidas a efectos antrópicos que representen barreras para la migración ascendente de las especies; (2), la protección de áreas pequeñas o montañas con especies endémicas o raras que estarían en peligro de desaparecer; (3), el monitoreo de las reacciones de las especies ante los cambios directos e indirectos introducidos por el hombre en sus respectivos hábitats, incluyendo el desplazamiento ascendente de ellos, y (4), el cabal cumplimiento de los decretos que le otorgan a los Parques Nacionales de la región andina venezolana y particularmente al Parque General Juan Pablo Peñaloza, la protección estricta de su biodiversidad y ambientes naturales.